Pada Hari Persatuan Bangsa-Bangsa, 24 Oktober 1962, pertama kali dikibarkan bendera untuk Wilayah Perwalian Kepulauan Pasifik (TTPI), yang, di bawah pengawasan Perserikatan Bangsa-Bangsa, dikelola oleh Amerika Serikat. Warna bendera itu, biru muda dan putih, didasarkan pada warna bendera Perserikatan Bangsa-Bangsa. Didesain oleh Gonzalo Santos, bendera tersebut menerima persetujuan akhir pada tahun 1965 berdasarkan pemungutan suara di Kongres Nasional Mikronesia.
Enam bintang putih di bendera Trust Territory sesuai dengan enam distrik negara itu — Palau, Kepulauan Marshall, dan Kepulauan Mariana Utara (yang semuanya kemudian menjadi negara bagian yang terpisah), serta Yap, Truk (sekarang Chuuk), dan Ponape (sekarang Pohnpei). Tiga kelompok pulau terakhir menjadi Negara Federasi Mikronesia pada tahun 1979, bersama dengan distrik tambahan Kusaie (sekarang Kosrae). Bendera Mikronesia baru dirancang dan disetujui oleh kongres sementara pada tanggal 30 November 1978. Berdasarkan desain dan simbolisme bendera yang sebelumnya digunakan oleh Trust Territory, bendera ini menampilkan empat bintang putih berujung lima untuk empat distrik (negara bagian) , berpusat di bidang biru untuk Samudra Pasifik. Satu sinar dari setiap bintang mengarah menjauh dari bagian tengah bendera, seolah-olah tersusun pada cincin khayalan.Asosiasi bebas dengan Amerika Serikat dicapai pada tanggal 3 November 1986, dan kemudian sedikit modifikasi pada bendera dibuat: biru tua menggantikan “biru Perserikatan Bangsa-Bangsa” dari bendera TTPI asli.
